Arina junto con su hermana gemela Dina comenzaron a hacer gimnasia a los 4 años. Arina nació el 13 de agosto de 1998. Arina nació 20 minutos antes que Dina.
En la temporada 2014, Arina debutó como senior en el Gran Premio de Moscú 2014, donde ganó la medalla de plata detrás de su hermana gemela Dina. Luego, Arina compitió en el torneo internacional Grand Prix Holon 2014 y ganó el oro. Su siguiente competición fue en el Baltic Hoop de 2014, donde ganó la plata por detrás de Aleksandra Soldátova. En la final por aparatos: ganó oro en pelota, 2 medallas de plata (mazas, cinta) y bronce en aro. Del 23 al 27 de abril, Arina compitió en la categoría absoluta en el Campeonato de Rusia de 2014, donde terminó séptima en la clasificación general.
En 2015, Arina comenzó su temporada en el Gran Premio de Moscú de 2015. Luego compitió en el Torneo Internacional de Gimnasia Rítmica Corbeil-Essonnes, donde ganó la medalla de oro por delante de su hermana gemela Dina Avérina , ganó el oro en las 4 finales por aparatos (aro, pelota, mazas, cinta). Del 7 al 9 de agosto, Arina compitió en el MTK Budapest colocándose en el tercer lugar detrás de Maria Titova. En finales de aparatos, ganó una plata en pelota y un bronce en aro. Luego, Arina se llevó la medalla de plata en el Torneo Internacional de Dundee 2015 en Sofía, detrás de su hermana gemela Dina.
En 2016, Arina comenzó su temporada compitiendo en el Gran Premio de Moscú de 2016 y ocupó el tercer lugar, en la final de aparatos: ganó el oro en cinta y la plata en mazas. Del 17 al 20 de marzo, Arina compitió en la Copa del Mundo de Lisboa 2016, donde terminó quinta en la clasificación general con un total de 70.400 puntos, se clasificó en 2 finales por aparatos. En el 30º del Gran Premio de Thiais en París , Arina terminó en quinto lugar en las finales generales y clasificó en dos finales por aparatos donde terminó en cuarto lugar en mazas y cinta. Arina terminó cuarta en la clasificación general en el Campeonato de Rusia 2016 celebrado en Sochi. Del 6 al 8 de mayo, Arina compitió en el Gran Premio de Brno, donde terminó quinta en la clasificación general detrás de Victoria Veinberg Filanovsky. Del 13 al 15 de mayo, Arina ganó la plata en el Gran Premio de Bucarest con un total de 73.600 puntos, se clasificó para todas las finales de aparatos: medalla de plata en pelota, bronce en mazas, cinta y cuarta en aro. Del 27 al 29 de mayo, Arina terminó 4.ª en la Copa del Mundo de Sofía 2016 con un total de 73.450 puntos, se clasificó para todas las finales de aparatos y ganó el bronce en aro, mazas, quedó 4.ª en pelota, 7.ª en cinta. Del 1 al 3 de julio, Arina compitió en la Copa del Mundo de Berlín 2016, sin embargo, se retiró después del primer día de calificaciones porque sufrió una lesión en la mano. Del 22 al 24 de septiembre, Arina compitió en la final del Gran Premio de 2016 en Eilat, Israel, donde ganó la medalla de bronce con un total de 73.916 puntos, se clasificó en 2 finales de aparatos y se llevó medallas de plata en aro y cinta.
En 2017, la temporada de Arina comenzó en el Gran Premio de Moscú de 2017, donde ganó la medalla de bronce, se clasificó a la final de un aparato ganando la medalla de plata en cinta detrás de su hermana gemela Dina. Luego, Arina participó en el trofeo organizado en Desio, Italia, donde ganó la medalla de plata en la clasificación general y medalla de oro por equipos (junto con su hermana gemela Dina). Del 10 al 12 de marzo, Arina ganó la medalla de bronce en el Campeonato de Rusia de 2017 detrás de Aleksandra Soldátova. Del 31 de marzo al 2 de abril, Arina compitió en el Gran Premio de Marbella de 2017, donde ganó plata en la clasificación general, ganó 2 medallas de bronce en pelota y mazas. Del 21 al 23 de abril, Arina compitió en la Copa del Mundo de Taskent 2017, donde ganó la plata detrás de Dina Avérina, clasificó 3 finales de aparatos ganando oro en aro, pelota y cinta. Su siguiente evento fue en la Copa del Mundo de Bakú 2017, donde ganó su primera medalla de oro en la clasificación general, se clasificó para todas las finales de aparatos obteniendo oro en aro, medallas de plata en pelota, cinta y bronce en mazas. Del 19 al 21 de mayo, en el Campeonato de Europa de 2017 en Budapest, Hungría, Arina fue miembro del equipo ruso ganador de oro (junto con las senior: la hermana gemela Dina Avérina, Aleksandra Soldátova y el conjunto júnior) anotando un total de 182.175 puntos, más de 11 puntos por delante de su equipo competidor más cercano, Bielorrusia. Arina clasificó a 2 finales de aparatos llevándose las medallas de oro en pelota y mazas. Del 23 al 26 de junio, Arina compitió en el Gran Premio de Holon 2017 llevándose el oro por delante de su hermana Dina, clasificó dos finales de aparatos ganando oro en cinta y plata en pelota. En los Juegos Mundiales cuatrienales de 2017 que se celebraron en Wrocław, Polonia, del 20 al 30 de julio, Arina ganó 3 medallas de oro en aro, pelota, cinta y una medalla de bronce en mazas. Del 11 al 13 de agosto, Arina compitió en la Kazan World Challenge Cup 2017 y ganó la plata detrás de Dina, se clasificó en todas las finales de aparatos y ganó 2 medallas de oro en pelota, cinta y 2 medallas de plata en aro, mazas. En los Campeonatos del Mundo de 2017 celebrados del 30 de agosto al 3 de septiembre en Pesaro, Italia, en el primer día de las finales de aparatos, Arina ganó oro en pelota (18.950) y plata en aro (19.000). Al día siguiente, ganó otro oro en cinta (18.300) y bronce en mazas (17.800). Durante las finales individuales, acumuló puntos en (aro: 18.150, pelota: 18.500, mazas: 18.550, cinta: 18.250) anotando un total de 73.450 puntos para ganar la medalla de plata detrás de su hermana gemela Dina Avérina.
En 2018, recuperándose de una lesión fuera de temporada, la temporada de Arina comenzó en la competición en el Gran Premio de Moscú 2018, donde ganó la medalla de plata, se clasificó para 3 finales de aparatos pero se retiró debido a una lesión en la mano. Participó en el Campeonato de Rusia de 2018, pero luego se retiró después de un aparato.
Del 24 al 25 de marzo, Arina regresó a la competición en el Gran Premio de Thiais 2018, donde terminó quinta en la competición general después de grandes errores con la pelota. Se clasificó a dos finales de aparatos ganando oro con mazas y plata con aro. Del 13 al 15 de abril, compitió en la Copa del Mundo de Pesaro 2018, donde ocupó el cuarto lugar en la clasificación general detrás de Linoy Ashram. Se clasificó a 3 finales de aparatos y ganó oro con aro, bronce con cinta y quedó 4.º con mazas. Del 4 al 6 de mayo, Arina fue a la Copa Mundial Desafío de Guadalajara 2018, donde ganó el bronce, se clasificó a 3 finales de aparatos ganando oro con aro y mazas y bronce con cinta. Del 16 al 17 de mayo, Arina compitió en el 2018 Holon Grand Prix y ganó la medalla de oro con un total de 76.700 puntos, se clasificó en todas las finales de aparatos. Arina ganó oro en aro y plata en pelota, en sus dos últimos ejercicios: dejó caer dos veces sus mazas colocándola en 6.º lugar y tuvo imprecisión con ejecuciones con cinta colocándola en 5.º
En 2019, se convirtió en medallista de plata en el Gran Premio de gimnasia rítmica, que se llevó a cabo en Moscú.
En el Campeonato de Europa de 2019, se coló en las finales de aro, pelota y mazas y ganó medallas de oro en la final de pelota y mazas, así como oro en la competición por equipos.
En el Campeonato Ruso de 2019, Arina Averina, por primera vez en su carrera deportiva, se convirtió en la campeona absoluta del país en la final general, mostrando todos los ejercicios al más alto nivel y recibiendo marcas récord en ejercicios con la pelota de 24.000 y mazas de 24.200, así como 23.300 para el aro y 22.300 para la cinta. En la suma de los cuatro ejercicios, su puntuación fue de 93.800. Su hermana Dina terminó segunda con un total de 89.400. Tras los resultados del Campeonato Ruso de 2019.
En el campeonato mundial 2019 en Baku, Arina ganó la medalla de plata detrás de su hermana Dina. También ganó Plata en la Final de Pelota y Oro por Equipos.
En 2020, en la primera etapa del Gran Premio de Moscú, se retiró de la competición por lesión. En el Campeonato de Rusia en febrero, se convirtió en la campeona absoluta en la clasificación individual. En la ciudad estonia de Tartu, en la segunda etapa del Gran Premio, Arina Averina se proclamó campeona absoluta, al haber conquistado cuatro medallas de oro en ejercicios con cinta, pelota, aro y mazas.
La temporada competitiva restante de 2020 se vio interrumpida por la pandemia de coronavirus. En el Torneo Internacional Online «Match Meetings» 2020 ganó oro en un ejercicio con pelota y plata en aro.
Averina participó en dos Copas del Mundo de 2021 antes de los Juegos Olímpicos, Tashkent y Pesaro. En la Copa del Mundo de Tashkent, Averina ganó el oro en pelota y mazas, pero no llegó al podio en la clasificación general. En la Copa del Mundo de Pesaro, ganó el oro en cinta y mazas, plata en la clasificación general y bronce en aro y pelota. En el Campeonato de Europa en junio, Averina ganó el oro.
En agosto, en los Juegos Olímpicos de Tokio 2020, Arina se clasificó para la final completa individual de gimnasia rítmica en segundo lugar, detrás de su gemela por 0,125 puntos, y por delante de Linoy Ashram de Israel. En la final general, Averina anotó 102.100 en la clasificación general después de una rutina de cinta con errores obvios. Arina Averina terminó cuarta.
En octubre, Averina compitió en el Campeonato Mundial en Kitakyushu, ganando plata en pelota detrás de su hermana y terminando sexta en aro.
